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Japan Ende des 17. Jahrhunderts: Itto Ogami, Oberster Scharfrichter der Regierung, fällt einer Intrige des Yagyu-Clan zum Opfer. Erst werden seine Frau Azami, seine Familie und die Dienerschaft ermordet. Dann wird ihm unterstellt, er habe gegen die herrschende Shogun-Familie gearbeitet. Als er sich weigert, Selbstmord zu begehen, wird er unehrenhaft aus dem Dienst entlassen.
Itto, der die Kunst der Schwerter perfekt beherrscht, schwört ewige Rache. Er nennt sich von nun an „Okami“, einsamer Wolf, und zieht mit seinem Sohn Daigoro, der das Massaker als einziger überlebt hat, durch die Lande.