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Nach dem tragischen Tod von George VI. (Jared Harris), der die gesamte Königsfamilie und die Nation schwer getroffen hat, beginnen die Vorbereitungen für die Trauerfeier. Elizabeth (Claire Foy) muss sich indes an ihre neue Rolle gewöhnen und gleichzeitig diese schwere Phase ihres Lebens durchstehen, in der sich zumindest auf ihren Gatten verlassen kann. Gleichzeitig entstehen neue Machtkämpfe am Hof der Königin, bei denen ein jeder seine eigenen Interessen durchsetzen will. Für Elizabeth ist dies alles noch relativ neu und so muss auch sie erst lernen, was es bedeutet, Königin zu sein und ihren Willen durchzubringen. Der Besuch ihres Onkels, der ehemalige König Eduard VIII. (Alex Jennings), sorgt derweil für einiges an Aufruhr im Buckingham Palace. Doch auch diesem stellt sich Elizabeth furchtlos und sucht das Gespräch mit ihm. Letztlich steht die junge Monarchin vor einigen schwierigen Entscheidungen, die große Auswirkungen auf ihre Ehe und ihr Familienleben haben könnten.